18 giugno 2015

Dodoraptor Returns

Un nome, un acronimo. Ricostruzione di Balaur, opera di Emily Willoughby e basata sulla nuova interpretazione di Cau et al. (2015)

Balaur bondoc è probabilmente il paraviano più enigmatico ed inatteso scoperto negli ultimi anni. La sua bizzarra morfologia, grossolanamente ridotta allo slogan “raptor con due paia di artigli nel piede”, mi ha affascinato, incuriosito e indotto riflessioni, fin dalla sua pubblicazione. Ho dedicato in passato vari post a Balaur, nei quali ho proposto un’ipotesi alternativa a quella seguita dai descrittori dell’animale. Invece che considerare Balaur come un aberrante velociraptorino, io proposi che esso fosse un uccello basale, un membro di Avialae. Le motivazioni per la mia ipotesi partivano da una semplice constatazione: la grande maggioranza delle numerose autapomorfie attribuite a Balaur (ovvero, quei caratteri che lo differenziano dagli altri dromaeosauridi) è condivisa dagli aviali, sono caratteri “tipici” degli uccelli mesozoici. Pertanto, mi chiesi: e se tutte queste autapomorfie rispetto ai dromaeosauridi non fossero affatto delle bizzarre originalità di un aberrante velociraptorino convergente con gli uccelli, bensì delle sinapomorfie con gli aviali, in altre parole, caratteri che attestano un legame diretto con gli uccelli? In breve, Balaur è un dromaeosauride molto bizzarro che imita un uccello basale oppure, direttamente, un uccello basale? 
Un nuovo studio, di cui sono autore (Cau et al. 2015), si propone di risolvere questa domanda.
  
Quando pubblicammo Aurornis, molti notarono che l’analisi filogenetica in quell'articolo collocava Balaur proprio in Avialae, non in Dromaeosauridae. Siccome tale risultato non era l’oggetto principale di quello studio, non ci fu spazio per discutere in dettaglio la posizione di Balaur. E più di uno si dimostrò scettico verso tale ipotesi. Ma il dado, a quel punto, era tratto.

Successivamente, anche altri autori ottennero posizioni aviali per Balaur usando dataset differenti ed indipendenti da Megamatrice. Pareva quindi che tale ipotesi non fosse una mia personale idiosincrasia viziata dall’uso di un dataset “di parte”, ma una alternativa meritevole di essere analizzata.

Alla fine del 2013, discussi con Darren Naish, Tom Brougham ed altri, tra cui Gareth Dyke, sull’eventualità di pubblicare uno studio che discutesse nel dettaglio questa ipotesi. Come primo passo, presentammo la versione preliminare della nostra ipotesi all'ultimo Meeting della Society of Vertebrate Paleontology, a Berlino. Nel frattempo, io andavo avanti raccogliendo dati, confrontando morfologie, e preparando un manoscritto. Ed è con grande piacere che oggi posso annunciare la pubblicazione, su PeerJ, del nostro lavoro (Cau et al. 2015)!


Una fetta importante di ciò che trovate in quell’articolo non è nuovo se siete lettori abituali di Theropoda, con la differenza che nello studio appena pubblicato abbiamo potuto approfondire i dettagli sia morfologici che analitici della nostra ipotesi. Buona parte dell’articolo è dedicata alle caratteristiche morfologiche di Balaur a sostegno delle varie collocazioni alternative in Maniraptora. Probabilmente, sarete sorpresi da quanti caratteri “unici” di Balaur siano presenti anche negli aviali, molti dei quali menzionati e discussi per la prima volta. Per fugare dubbi sulla plausibilità del nostro risultato, in questo studio abbiamo testato le varie ipotesi alternative (dromaeosauride vs aviale) con due differenti dataset, opportunamente modificati, e con ognuno dei due dataset abbiamo svolto varie analisi e test di controllo. Uno dei dataset deriva da Megamatrice, ed è una versione modificata della matrice usata per lo studio sull'evoluzione delle dimensioni corporee in Theropoda. L'altro dataset è una versione modificata della più recente versione della matrice sviluppata dal Theropod Working Group.

Le nostre analisi indicano che l’ipotesi più parsimoniosa in base ai dati attuali colloca Balaur nella parte basale di Avialae, più vicino a Pygostylia rispetto ad Archaeopteryx. L’alternativa dromaeosauride risulta “sub-ottimale”: ciò significa che non spiega i dati attuali in modo ugualmente soddisfacente rispetto all’ipotesi aviale. Nondimeno, l’interpretazione dromaeosauride non può essere rifiutata del tutto, almeno sul piano meramente quantitativo, dato che la differenza statistica tra queste due alternative non è significativa. Interessante a questo proposito rimarcare che ripetendo questi test con i dataset usati in precedenza per collocare Balaur in Dromaeosauridae, anche l’alternativa in Avialae (che in quei casi risultava “sub-ottimale”) non può essere rifiutata del tutto in termini statistici [Sottolineo questo risultato per controbattere a eventuali critiche al nostro risultato: se si obietta che la posizione in Avialae con questi nuovi dataset non è significativamente più robusta di quella in Dromaeosauridae, allora occorre anche ammettere che la posizione in Dromaeosauridae con i dataset originari non è statisticamente più robusta di quella in Avialae: quanti di coloro che sostengono l'ipotesi in Dromaeosauridae hanno mai controllato questo fatto?]. Con entrambi i dataset, abbiamo inoltre valutato se la pervasiva omoplasia che caratterizza i theropodi (e che in Balaur è espressa al grado massimo) possa incidere sulle sue collocazioni filogenetiche: i test indicano che la posizione di Balaur non sarebbe viziata dall’omoplasia. La mia interpretazione di tutti questi test statistici è apparentemente banale: solo la scoperta di resti del cranio o altre parti della coda di Balaur risolverà definitivamente la controversia, apportando ulteriori dati che irrobustiranno una delle due alternative in competizione. Nondimeno, l’ipotesi attualmente più plausibile rimane quella in Avialae, e non soltanto nel mero conteggio delle lunghezze degli alberi filogenetici o in base a test statistici. Questa conclusione si basa anche su una questione più “qualitativa “ che “quantitativa”: tutti i caratteri “dromaeosauridi” presenti in Balaur sono presenti anche negli aviali, mentre non tutti i caratteri “aviali” presenti in Balaur sono presenti negli altri dromaeosauridi. Inoltre, proprio seguendo un ragionamento non soltanto “quantitativo” (contare gli steps degli alberi) ma anche più squisitamente paleobiologico ed evoluzionistico (discutendo alternativi scenari e modelli coerenti con le leggi generali della biologia), abbiamo rafforzato l’ipotesi “Avialae” notando quanto essa sia più coerente con le numerose “stranezze” di Balaur, e produca uno scenario più “plausibile” ecologicamente e meno “ad hoc” rispetto a quelli proposti per l’ipotesi “dromaeosauride”.



La morfologia di Balaur acquista un maggiore "senso evoluzionistico"

Interpretato come un dromaeosauridae, Balaur è veramente bizzarro, e queste “anomalie” generano domande difficilmente spiegabili: ad esempio, quale pressione selettiva porterebbe alla scomparsa del terzo dito artigliato della mano in un predatore? Perché il primo dito del piede si espande e acquista funzionalità? Perché il piede di Balaur mostra un minor grado di specializzazione nelle caratteristiche considerate tipici adattamenti predatori dei dromaeosauridi? Perché Balaur è così massicciamente ossificato nello scheletro appendicolare?

Gli autori precedenti proposero varie ipotesi, alcune piuttosto ad hoc, tutte riconducibili all’idea che Balaur sia bizzarro in quanto prodotto di bizzarre condizioni evolutive. Tale spiegazione è, a mio avviso, insoddisfacente, perché non ci fornisce informazioni testabili sulla causa del fenomeno. Affermare che Balaur è il prodotto di inusuali pressioni selettive in condizioni inusuali non è una spiegazione, ma un modo per ripetere quanto già si sapeva: “Balaur è bizzarro”.

Collocata in Avialae, la maggioranza delle “bizzarrie” di Balaur risulta molto più chiaramente interpretabile, e – sopratutto – smette di essere bizzarra. L’estensiva fusione delle ossa nel polso, nel bacino, nel tibiotarso e nel piede, la presenza di uno spazio intermetacarpale chiuso, l’atrofia del terzo dito della mano, la presenza del primo dito del piede robusto e pienamente funzionale, ad esempio, sono tutti caratteri tipicamente aviali: prendete Sapeornis, oppure un pollo, e troverete gli stessi caratteri. 
In alcuni aspetti, Balaur mostra una plausibile condizione intermedia tra la morfologia del "grado deinonychosauriano" e la "tipica" condizione degli uccelli. Il primo dito del piede è probabilmente il caso più interessante. I paraviani non-aviali tendono ad avere il primo dito del piede ridotto in dimensioni, non-funzionale, tipico dei neotheropodi, associato ad un secondo dito più robusto degli altri e funzionalmente iper-estensibile. Gli uccelli hanno in maggioranza il primo dito robusto e opponibile, mentre il secondo dito non presenta tutte le specializzazioni dei deinonichosauri. Balaur mostra una condizione intermedia, con entrambi primo e secondo dito ben sviluppati, ma il primo "non ancora" opponibile. Molti enantiornithi (ad esempio, Sulcavis e Zhouornis) mostrano un ulteriore stadio intermedio: il primo dito robusto ed opponibile, associato ad un secondo dito "ancora" robusto, simile alla condizioone in Balaur. In alcuni enantiornithi, come i pengornithidi e alcuni avisauridi, la somiglianza con Balaur a livello del piede è quasi "imbarazzante": come il nostro eroe, presentano un metatarso corto e robusto, col primo metatarsale allungato, il primo dito molto robusto con un ungueale sviluppato, le superfici estensorie dei metatarsali convesse che delimitano fosse intermedie, la fossa estensoria distale del secondo metatarsale espansa sull'intero metatarso, il secondo dito del piede moderatamente sviluppato con ungueale robusto, le falangi distali del terzo e quarto dito allungate, il quarto dito più gracile degli altri e - i pengornithidi - conservano un quinto metatarsale vestigiale [Verrebbe quasi il sospetto che Balaur non sia un aviale relativamente basale, esterno a Pygostylia, bensì un aberrante enantiornithe gigante attero...].
Lo sviluppo del primo dito del piede è una caratteristica degli aviali, non una bizzarra peculiarità di Balaur. Plausibilmente, in questo ultimo, la funzione prensoria del primo dito del piede era associata a quella del secondo. Balaur rappresenta quindi una eccellente forma transizionale tra il piede basale paraviano (con solamente il secondo dito sviluppato) ed il piede aviale (avente il primo dito sviluppato ed opponibile medialmente). Ricostruzione di E. Willoughby ispirata da un mio disegno preparatorio.
Una volta collocato in Avialae, questo mix di caratteri diventa quindi una mera sinapomorfia del gruppo a cui appartiene, e quindi non occorre “inventare” una qualche ipotesi ad hoc per giustificarne la presenza in Balaur. Ovvero, la nostra nuova ipotesi afferma che tutti questi caratteri siano presenti negli antenati aviali di Balaur ben prima che la sua linea evolutiva si originasse e specializzasse (come effettivamente è): Balaur, semplicemente, ha conservato caratteristiche tipiche degli aviali basali, caratteristiche in molti casi legate all’ecologia ancestrale degli uccelli mesozoici. Non occorre quindi cercare qualche bizzarro fenomeno locale e particolare di Balaur, dato che non furono condizioni peculiari a selezionare quei caratteri. Inoltre, quei caratteri “da dromaeosauride” che sono comunque assenti in Balaur (e che quindi risultavano problematici se questo theropode fosse membro di Dromaeosauridae) sono perfettamente spiegabili ora che Balaur è “tolto” dai dromaeosauridi: molto semplicemente, la loro assenza in Balaur è una mera conseguenza del suo non-essere un dromaeosauride. Esempi di questi caratteri sono l’assenza di profondi solchi estensori nel secondo e terzo metatarsale (legati all’iperestensione delle dita nei dromaeosauridi), la forma del secondo ungueale del piede (l’ungueale di Balaur è sì ampio, come in molti paraviani – non solo nei dromaeosauridi – ma non è falciforme, come invece è nei dromaeosauridi) e la presenza di un quinto metatarsale ridotto (nei dromaeosauridi questo osso è molto allungato).



Se ci fu un “effetto insulare” in Balaur, questo rientra nel classico insularismo degli uccelli

L’ipotesi precedente proponeva che la causa delle anomalie di Balaur fosse un non ben specificato legame con l’insularismo. Questo theropode proviene infatti dalla paleo-isola di Hateg (nell’attuale Romania), a quel tempo separata dall’Eurasia dalle acque della Tetide. Esiste una ampia letteratura sull’evoluzione di morfologie particolari nelle isole, sia attuali che Cenozoiche, in particolare per animali erbivori e negli uccelli discendenti da volatori. Nessuno di quei casi, tuttavia, documenta drammatiche trasformazioni morfologiche in un animale predatore. Perché un Dromaeosauridae dovrebbe diventare così bizzarro ed aberrante per effetto dell’insularismo? L’ipotesi restava incompleta ed insoddisfacente.

Collocato in Avialae, invece, l’ipotetico insularismo di Balaur acquista maggiore senso. Come ho scritto sopra, la maggioranza delle “anomalie” di Balaur smette di essere tale, con quei caratteri che si risolvono come tipici degli aviali, ereditati da Balaur prima che si separasse dai suoi antenati. Per spiegare quei caratteri, quindi, non occorre rifarsi all’insularismo. Un nuovo carattere, invece, pare essere effettivamente il prodotto dell’insularismo, ed evolutosi solamente dopo che la linea di Balaur si isolò ad Hateg: l’arto anteriore di Balaur è da considerare come secondariamente ridotto. Dato che tutti i suoi parenti prossimi in Avialae hanno arti anteriori ben sviluppati in lunghezza e robustezza (ad esempio, Archaeopteryx, Jeholornis, Jixiangornis, Sapeornis), il braccio di Balaur deve essere considerato una riduzione secondaria, un’autapomorfia evolutasi nella sua linea particolare. La riduzione dell’arto anteriore è un fenomeno ricorrente negli aviali cenozoici che si sono adattati a vivere nelle isole: la nostra ipotesi suggerisce quindi che anche Balaur sia una forma secondariamente attera per effetto insulare, un equivalente mesozoico del Dodo e del Moa. A differenza dell'ipotetico fattore insulare come causa della bizzarra morfologia in un predatore (un fenomeno mai osservato in precedenza nella storia delle faune insulari), ora abbiamo un ulteriore caso a conferma di un fenomeno molto diffuso e ampiamente documentato: la riduzione dell'ala negli uccelli insulari. Anche le dimensioni relativamente grandi (per gli standard degli uccelli mesozoici) di Balaur (lunghezza stimata sui due metri) rientrano nel gigantismo tipico degli uccelli insulari.



Un predatore anomalo?

Inoltre, Balaur presenta caratteri che sarebbero di difficile interpretazione qualora questo taxon fosse un predatore “alla Velociraptor” ma che sono più plausibili se interpretiamo questo theropode come caratterizzato da un’ecologia non-ipercarnivora simile a quella degli altri aviali basali, in maggioranza onnivori ed erbivori (come Sapeornis e Jeholornis).

Ad esempio, la perdita del terzo dito della mano sarebbe inusuale in un animale che si presume discenda da forme con uno stile predatorio “da velociraptorino”, animali, questi ultimi, noti per usare anche le mani nella predazione (come testimoniato in modo inequivocabile nei Fighting Dinosaurs). Al contrario, la perdita del terzo dito della mano è un fenomeno pervasivo negli aviali, animali che non usano la mano nell’alimentazione.

Il bacino di Balaur presenta un canale pubico allargato. Questo carattere è assente nei dromaeosauridi, e nei theropodi è noto solo nei therizinosauridi e negli aviali. Dato che l’allargamento del canale pubico è legato all’espansione dell’intestino per una dieta erbivora, questo carattere è più compatibile con una ecologia onnivora/erbivora (tipica degli aviali basali) piuttosto che predatoria (tipica dei dromaeosauridi).

Il piede di Balaur è corto, ampio e con un robusto primo dito dotato di funzionalità locomotoria. Anche in questo caso, quel mix di caratteri nei theropodi è presente solo nei therizinosauridi, negli aviali e in Chilesaurus, tutti taxa caratterizzati da ecologie non-predatorie, onnivori o erbivori.

Perché un theropode predatore dovrebbe perdere parte dei suoi adattamenti predatori ed evolvere caratteri tipici dei theropodi con dieta erbivora? Qualsiasi spiegazione che cerchi di giustificare la morfologia di Balaur mantenendo un’ecologia “da Velociraptor” è, a mio avviso, troppo contorta per essere plausibile. Più semplice è ipotizzare che questo animale non sia mai stato un predatore, bensì un onnivoro/erbivoro, esattamente ciò in accordo con l’ecologia dedotta per inferenza filogenetica dalla sua nuova collocazione in Avialae, e supportata dalle caratteristiche “non-predatorie” del suo scheletro.



Concludendo, numerose linee di evidenza convergono nel collocare Balaur nella parte non-pygostyliana di Avialae. Questa nuova interpretazione permette di spiegare meglio dell’ipotesi “dromaeosauride” le peculiarità di Balaur, come i numerosi caratteri “da uccello” e l’assenza di alcuni caratteri “da dromaeosauride”. Difatti, tutti i caratteri in comune con i dromaeosauridi osservati in Balaur si ritrovano anche negli aviali basali, quindi non è necessario collocare Balaur in Velociraptorinae per spiegare la sua morfologia. Al contrario, collocato in Dromaeosauridae, Balaur risulterebbe “sovraccarico” di autapomorfie bizzarre, difficilmente spiegabili se non ricorrendo ad ipotesi ad hoc. Collocato in Avialae, Balaur risulta quindi una forma secondariamente attera, un’interpretazione perfettamente compatibile con la sua collocazione paleo-geografica (una grande isola della Tetide) e con quanto sappiamo dell’evoluzione degli uccelli nelle isole: a differenza dell'interpretazione "dromaeosauride", l'insularismo spiega elegantemente alcuni aspetti anomali della sua morfologia come la riduzione dell'arto anteriore rispetto agli altri aviali basali. Inoltre, rimosso dal gruppo iper-carnivoro dei Dromaeosauridae e collocato nella zona basale di Avialae, comprendente forme onnivore ed erbivore, si spiegano tutte quelle caratteristiche di Balaur che contraddicono l’ecologia predatoria ma che sono coerenti con quella onnivora/erbivora.

Un Balaur maschio si pavoneggia nel sottobosco. La femmina pare più attratta dalle bacche. Eccellente opera di E. Willoughby.

Pertanto, è ora di abbandonare il “raptor due volte più cattivo” e di accogliere il Dodo Mesozoico.

Ringrazio Darren e Tom, miei co-autori in questo articolo. Un grazie particolare va inoltre a Jaime Headden, autore della ricostruzione scheletrica inclusa nell'articolo, e Emily Willoughby, autrice della ricostruzione in vivo basata sulla nostra interpretazione.



Bibliografia:

Cau A., Brougham T., Naish D. 2015 - The phylogenetic affinities of the bizarre Late Cretaceous Romanian theropod Balaur bondoc (Dinosauria, Maniraptora): dromaeosaurid or flightless bird? PeerJ 3:e1032. DOI:10.7717/peerj.1032.


10 commenti:

  1. In questo modo si spiegano e giustificano meglio le peculiari caratteristiche di Balaur. Di solito la spiegazione più semplice è quella giusta.
    Luigi

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  2. Articolo interessante e illustrazioni magnifiche!

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  3. molto interessante, grazie
    Emiliano

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  4. Maybe most - even paleontologists - want to have hypercarnivorous aberrant dromaeosaurs and not "peck, peck, peck" chickens.

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    1. Maybe. But what other want is not a source of paleontological evidence ;-)

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  5. Complimenti e congratualzioni.
    Benvenuto Dodo

    Valerio

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    1. PS Illustrazioni magnifiche, complimenti a Emily Willoughby.
      le congratulazioni sono ovviamente estese a tutto il team che ha lavorato a questa affascinante avventura scientifica.

      Valerio

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  6. Una domanda: ma a conferma dell'ipotesi onnivoro-erbivora, se un giorno si
    trovasse un cranio di Balaur, questo dovrebbe possedere denti con adattamenti simili a quelli di Sulcavis?

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    1. Potrebbe semplicemente avere denti piccoli e non seghettati. Potrebbe ance essere senza denti.

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  7. Davvero ottimo articolo. Seguirò questo blog quotidianamente se possibile.

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