The rise of the bipedal Spinosaurus

Negli uccelli a coda corta, i muscoli ileofibulari generano una forza estensoria che controbilancia lo spostamento anteriore del baricentro, mantenendo una postura semi-eretta.

Il bauplan (il modello generale della struttura corporea) dei theropodi ha una serie di vincoli che incanalano la traiettoria evolutiva dei vari gruppi, anche quando questi apparentemente deviano marcatamente gli uni dagli altri.

Il principale vincolo biomeccanico nei theropodi è la postura bipede obbligatoria. Questo vincolo detta la seguente regola: caro theropode, puoi modificare e sviluppare qualsivoglia adattamento ti pare, a patto che non vai a mettere in crisi la postura bipede. Il bipedismo funziona fintanto che il baricentro del corpo scarica a livello degli arti posteriori. Qualora il baricentro sia costretto a spostarsi da quella posizione, devono insorgere modificazioni che compensano tale spostamento. Ibrahim et al. (2014) propongono la ormai famigerata ricostruzione quadrupede per Spinosaurus. La loro ipotesi è la risposta radicale all’impossibilità di violare il vincolo del bipedismo nei theropodi. Difatti, siccome la loro ricostruzione scheletrica produce un animale con un baricentro molto spostato anteriormente, essi concludono che ciò imponga l’evoluzione della postura quadrupede. Il loro ragionamento è corretto, nella logica: un theropode bipede con il baricentro spostato così anteriormente non potrebbe funzionare, quindi è da abbandonare, per sostituirlo con un theropode quadrupede.

Va sottolineato che l'ipotesi sostenuta da Ibrahim et al. (2014) è formata da due sotto-ipotesi:

Ipotesi 1: Il baricentro di Spinosaurus era spostato anteriormente.

Ipotesi 2: Per ovviare allo spostamento anteriore del baricentro, Spinosaurus era quadrupede.

Ipotesi 2 deriva necessariamente da Ipotesi 1, tuttavia, Ipotesi 1 può essere valida indipendentemente da Ipotesi 2.

Ovvero, possiamo avere 3 scenari:

Scenario A: Ipotesi 1 è falsa. Conclusioni: Ipotesi 2 non è necessaria. Spinosaurus è bipede.

Scenario B: Ipotesi 1 è vera, ed Ipotesi 2 è falsa. Conclusioni: Spinosaurus era bipede con adattamenti per compensare lo spostamento del baricentro.

Scenario C: Ipotesi 1 è vera, ed Ipotesi 2 è vera. Spinosaurus è quadrupede.

La maggioranza degli autori segue Scenario A. Ibrahim et al. Sostengono Scenario C. Esso è il più radicale, e richiede che ambo Ipotesi 1 e 2 siano vere.

Io ho proposto Scenario B.

Infatti, in alcuni post passati, ho discusso e proposto una possibile soluzione alla controversia: una postura bipede ma non orizzontale, ovvero semi-eretta, potrebbe essere un compromesso tra la validità del baricentro anteriorizzato di Ibrahim et al. (2014) senza dover ricorrere alla postura quadrupede che, ripeto quanto scritto in passato, attualmente non ha alcuna prova anatomica a suo favore (in particolare, ossa del cinto pettorale e del braccio che mostrino adattamenti al quadrupedismo).

Qualcuno potrebbe obiettare che io rifiuto l’ipotesi quadrupede, sostenendo che non ha alcuna prova anatomica a suo favore, ma poi propongo un’alternativa anche questa priva di prove anatomiche a favore.

In realtà, la mia ipotesi ha molte prove a favore, già verificabili nello scheletro di Spinosaurus di Ibrahim et al. (2014).

Per dimostrare la mia ipotesi, una breve digressione negli aviali.

A, regione distale del femore di vari theropodi in vista posteriore. La freccia blu indica la cresta che si estende prossimalmente al condilo laterale. La freccia rosa indica la fossa definita dalla cresta. Spinosaurus condivide questi caratteri con gli uccelli a postura semi-eretta, mentre gli altri theropodi ne sono privi. B, Femori di vari arcosauri in vista laterale. Spinosaurus mostra un femore robusto come negli uccelli a postura semi-eretta. Tuttavia, gli uccelli nuotatori (come Fumicollis) non hanno lo stesso sviluppo ipetrofico della cresta posterolaterale, ed i coccodrilli hanno femori gracili e senza ipertrofie caudofemorali o ileofibulari. C, parte distale dei femori di uccelli nuotatori in vista anteriore. Tutti presentano un marcato sviluppo laterale del condilo fibulare. In Spinosaurus questo è assente. (Immagini modificate da Ibrahim et al. 2014, Hutchinson 2001, Madsen e Welles 2000, Bell e Chiappe 2015).

La principale novità anatomica degli uccelli (in particolare, i pygostiliani, compresi quelli viventi) è la estrema riduzione della coda. Nei theropodi la coda, oltre a fungere da ancoraggio per i principali muscoli che muovono la gamba, è un organo stabilizzatore: essa controbilancia il peso del corpo posto anteriormente al baricentro. Cosa successe al baricentro degli uccelli quando ridussero la coda? Ovviamente, se togliete la coda ad un theropode, il suo baricentro si sposta anteriormente, sbilanciando l’animale. Negli uccelli, questo sbilanciamento fu controbilanciato modificando la postura del corpo, che invece di essere sub-orizzontale come negli altri theropodi è divenuta semieretta. Tecnicamente, gli uccelli hanno potenziato il sistema muscolare deputato all’estensione del bacino, così che questo (e la colonna vertebrale ancorata al bacino) possa essere mantenuto inclinato anterodorsalmente. Il potenziamento del sistema estensore del bacino si ottiene modificando dimensione e posizione di alcuni muscoli del bacino e della gamba, in particolare, il muscolo ileofibulare. Conseguenza di queste modifiche, negli uccelli abbiamo un femore più corto e robusto che negli altri theropodi, il quale mostra inoltre delle robuste aree di attacco per il muscolo ileofibulare. Queste inserzioni scorrono lungo il margine posterolaterale del femore, e negli uccelli sono riconoscibili da alcuni processi ossei prossimali al condilo fibulare. Pertanto, noi possiamo usare questi caratteri che differenziano il femore degli uccelli da quelli degli altri theropodi per differenziare theropodi con postura prettamente orizzontale da quelli con postura semieretta. Un theropode semiorizzontale ha femore più allungato e meno robusto, e non mostra robuste inserzioni ileofibulari. Un theropode semieretto ha femore corto e robusto e mostra marcate inserzioni ileofibulari.

Ibrahim et al. (2014) descrivono il femore del loro esemplare come più corto della tibia (un carattere piuttosto anomalo per un theropode non-cursore di quelle dimensioni!), e molto più robusto dei femori di altri theropodi di dimensioni comparabili. Questi sono due caratteri da theropode semieretto. Gli autori inoltre notano l'ipertrofia del quarto trocantere (origine del muscolo caudofemorale) e propongono che esso fosse sviluppato per generare la propulsione in acqua tramite le gambe. Questa ipotesi è poco plausibile. Nei coccodrilli, il quarto trocantere non è ipertrofico, nonostante che essi generino una spinta natatoria proprio usando la coda. Devo concludere che l'ipertrofia del quarto trocantere non è necessaria ad un arcosauro con coda lunga adattato alla vita in acqua.

Quindi, quale era la funzione del quarto trocantere di Spinosaurus? Siccome l'animale è chiaramente non-cursorio, la funzione più probabile per queste ipetrofie femorali è di natura posturale: il caudofemorale agiva da estensore supplementare dell'ileo, e non per generare una spinta locomotoria.

Questo ci riporta quindi all'ipotesi della postura semi-eretta.

Negli uccelli, che hanno il muscolo caudofemorale atrofizzato e la coda ridotta, il supporto posturale e l'estensione dell'ileo sono mantenuti da vari muscoli del bacino, in particolare il muscolo ileofibulari.

Come sono le inserzioni per il muscolo ileofibulare in Spinosaurus?

Sia il nuovo esemplare di Ibrahim et al. (2014), sia “Spinosaurus B” di Stromer (1934) mostrano chiaramente una robusta cresta lungo il margine posterodistale del femore, che si estende prossimalmente al condilo laterale. Questa cresta delimita una distinta depressione che decorre lateralmente al femore. Questi caratteri non sono presenti in altri grandi theropodi, ma sono sinapomorfie degli uccelli ornithuromorfi, che hanno ridotto la coda e sviluppato adattamenti per controbilanciare lo spostamento anteriore del baricentro, in particolare, un momento estensore per il muscolo ileofibulare, che decorre dalla lama postacetabolare al margine posterolaterale del femore e si inserisce sulla testa della fibula. In analogia con gli uccelli, la combinazione di caratteri nel femore di Spinosaurus indica uno sviluppo significativo del muscolo ileofibulare. Analogamente con il quarto trocantere, dato che Spinosaurus non mostra adattamenti cursori, lo sviluppo di questo muscolo deve essere legato a ragioni posturali più che locomotorie. Pertanto, in analogia con gli uccelli, esso era deputato allo sviluppo di un momento estensorio per il bacino, esattamente come previsto dalla ipotesi della postura semieretta.

Lo scenario A fa una previsione: il femore di Spinosaurus deve essere simile a quello degli altri theropodi di dimensioni comparabili. Ciò è falsificato dalle bizzarre caratteristiche del femore di questo taxon.

Lo scenario B fa una previsione: il femore di Spinosaurus deve mostra adattamenti analoghi a quelli degli uccelli con coda corta, indipendentemente da adattamenti natatori. Questo scenario è confermato dall'osteologia del femore.

Lo scenario C fa una previsione: il femore di Spinosaurus deve mostrare adattamenti alla locomozione in acqua con propulsione generata dalla gamba. Negli uccelli natatori, il femore presenta una espansione laterale del condilo fibulare (freccia arancione nella Figura C), ed una cresta cnemiale ipetrofica. Spinosaurus non mostra alcuno di questi caratteri. Pertanto, la sua gamba non ha adattamenti per generare una spinta efficace nell'acqua.

Concludendo: la combinazione di caratteri visibili nel femore di Spinosaurus indica che questo theropode aveva tutti requisiti per una postura bipede semieretta, la quale è un adattamento per controbilanciare lo spostamento anteriore del baricentro.

Ovvero, non occorre ricorrere alla postura quadrupede per spiegare Spinosaurus.

Le forze muscolari principali in Spinosaurus sulla base delle sue più inusuali aree di inserzione muscolare. In giallo, i muscoli epiassiali dorsali. In rosso, i muscoli ileofibulari. In azzurro, i muscoli caudofemorali. Notare che tutti e tre i distretti generano la medesima forza estensoria a livello della regione anteriore del corpo (triangolo rosso), permettendo e mantenendo una postura semi-eretta.

A questo punto, nasce una domanda molto interessante: è possibile che le espansioni alla base delle spine neurali di Spinosaurus siano degli adattamenti muscolari per “aiutare” il bacino nel mantenimento di una postura semi-eretta? Ovvero, il potenziamento della muscolatura della regione epiassiale toracica potrebbe giocare un ruolo chiave nello sviluppo di una postura semi-eretta.

Questo spiegherebbe la bizzarra espansione basale delle spine neurali dorsali. Già altre volte ho sostenuto che Spinosaurus deve essere spiegato nella sua totalità, senza forzature ed ipotesi ad-hoc. L'ipotesi semi-eretta spiega bene le inusuali caratteristiche della gamba di Spinosaurus, non richiede ipotesi ad-hoc (la postura quadrupede) e fa previsioni che concordano con l'osservazione (l'espansione delle inserzioni epiassiali dorsali alla base delle spine neurali).

Bibliografia:

Bell & Chiappe (2015). Identification of a new hesperornithiform from the Cretaceous Niobrara Chalk and implications for the ecologic diversity among early diving birds. PloS One 10:e0141690.

Hutchinson (2001). The evolution of the femoral osteology and soft tissues on the line to extant birds (Neornithes). Zoological Journal of the Linnean Society. 131:169-197.

Ibrahim et al. (2014). Semiaquatic adaptations in a giant predatory dinosaur. Science 345:1613-1615.

Madsen & Welles (2000). Ceratosaurus (Dinosauria: Theropoda). A revised osteology. Miscellaneous publications Utah Geological Survey: 1-89.

Il Darwin Day nell'Era della Idiocrazia

Oggi è il così detto “Darwin Day”, dal nome dello scienziato inglese famoso per la controversa teoria dell’evoluzione. L’evoluzione, si sa, è solo una ipotesi, con numerose falle e limiti, incapace di spiegare come sia possibile che da una scimmia si sia arrivati alla irriducibile mente dell'uomo. Mi pare inutile dilungarmi nello spiegare tutti i limiti dell’evoluzione: chiunque può farsi un’idea della faccenda visionando i molti video su YouTube che affrontano questa questione.

Chissà a quanti di voi sia capitato di leggere o ascoltare frasi più o meno simili a quelle che ho inventato qui sopra. Difficile avere speranza di poter spiegare a qualcuno già impostato in quel modo la complessità, ricchezza, bellezza e robustezza dell’Edificio Darwiniano che oggi celebriamo. Se qualcuno pensa sinceramente che si possa confutare 2 secoli di scienza biologica con 2 video su YouTube (quasi sempre realizzati con una grossolanità imbarazzante), c'è poca speranza di dialogo. Specialmente in un paese come l’Italia, dove la cultura scientifica è marginalizzata e disprezzata ad ogni livello istituzionale, e dove il povero Darwin è costretto a festeggiare il compleanno incuneato tra il Festival della Canzone Italiana di San Remo e la ricorrenza di San Valentino. Chi ha bisogno di festeggiare una delle più grandi conquiste della razionalità quando tutto il paese si divide tra l’istituzionalizzazione del canto nazional-popolare e la commercializzazione dell’amore tardo-adolescenziale?

Pertanto, chiudo qui la polemica. A quelli di noi ben consapevoli che l’opera e le implicazioni della teoria di Darwin rappresentino non solo una conquista della Scienza biologica ma anche una fase fondamentale nella storia della Civiltà umana, auguro un buon Darwin Day.

Epistemologia del meme di Ornitholestes

Nel precedente post, ho giocato un po' con gli strumenti della filogenetica per provare a ricostruire l'evoluzione dell'icona di Ornitholestes dopo che fu creata da Knight nel 1914.

In questo tipo di analisi, è sempre bene ricordare che un programma di analisi dei dati vi produrrà sempre un output qualora voi immettiate un input analizzabile. Ma ciò non implica che tale output sia sensato. Il post si concludeva infatti con tale monito.

Ed in effetti, ritengo che l'albero ottenuto, per quanto simpatico nella sua forma, sia poco sensato nella sua consistenza. Il motivo principale è legato a due fattori:

• la quantità di dato
• il meccanismo reale che dovrebbe aver generato tale pattern

Nel primo caso, il dato utilizzato è ridotto. Usare solamente 10 caratteri binari per analizzare la diversità in un campione di 12 oggetti è una procedura relativamente debole sul piano statistico. Non si può escludere, difatti, che il risultato ottenuto sia un mero effetto di fattori casuali che in un campione ridotto rendono apparentemente simili oggetti che non hanno acquisito tale similitudine per effetto di cause comuni. In breve, è il classico caso di errore di campionamento. Il sospetto è fondato per tutti quei raggruppamenti con una bassa consistenza statistica (in questo caso, tutti).

Nel secondo caso, quale causa fisica può produrre iconografie simili? L'imitazione. L'imitazione è una relazione ordinata nel tempo: non si può imitare qualcosa che è nel futuro. Questo vincolo cronologico è stato incorporato nella analisi Bayesiana, ma di per sé stabilisce solamente la necessità di trovare gli “ancestori iconografici” nel passato di un'immagine. Nessuno può escludere che un'immagine abbia più di un ancestore, ovvero che sia il risultato di una “ibridazione memica”. Ad esempio, io potrei realizzare una immagine usando come riferimento la testa e arti di Knight 1914 ma la coda di Zallinger 1960. In casi come questi, l'analisi filogenetica, che discrimina solamente pattern dicotomici o lineari, ma non multiple ibridazioni che convergono in un discendente solo, è a priori incapace di testare questi scenari.

Concludo con un'altra analisi effettuata sulla medesima matrice usata nel precedente post, ma usando solo i dati morfologici e non la data di realizzazione. Una cluster analysis raggruppa le forme solamente in base al grado di somiglianza, senza badare al significato evoluzionistico di tale somiglianza (ovvero, se plesiomorfica o derivata). 

L'analisi mostra, in particolare, che Acheson 1962 e Kunstler 1974 sono praticamente indistinguibili (in base ai dati usati) da Knight 1914 e che tale somiglianza è statisticamente molto robusta. Tradotto in una interpretazione: Acheson e Kunstler (gli autori delle immagini) letteralmente copiarono di sana pianta Knight senza badare ad altre opere successive il 1914. Questa è una plausibile spiegazione del pattern osservato, ma che non potrebbe risultare da una analisi come quella svolta nel post precedente.

Morale della favola: gli strumenti analitici sono tanti e tutti utili. Ma sono solo macchine brute che processano numeri. Sta a noi capire se e quando servirci del loro operato. Ed occorre sempre sapere bene perché usarli e come interpretarli.

Tempo e modo nell’evoluzione memetica di Ornitholestes (1914-1977) usando l'analisi Bayesiana

Questo post è da annoverare nella lista dei 50 post più nerd nella storia della blogosphera.

Tutto è stato ispirato da questa immagine postata su twitter e Facebook da Mark Witton:

Essa mostra varie silhouette di ricostruzioni paleoartistiche di Ornitholestes, sovrapposte con la silhouette della prima (e abbastanza nota) ricostruzione di Ornitholestes, realizzata nel 1914 da Charles Knight. Il nome a fianco di ogni silhouette indica l’autore e l’anno della ricostruzione. Notate che ci sia una qualche variabilità ma anche una forte conservazione in determinati caratteri di queste versioni alternative ovviamente ispirate alla immagine originaria del 1914. La mia mente di filogenetista ha subito iniziato a ragionare se quelle diverse silhouette fossero il frutto di un qualche processo evolutivo, e quindi commentai sulla sua pagina Facebook di Witton che sarebbe stato interessante fare un'analisi filogenetica di quelle silhouette.

A quel punto, nacque l'idea del post.

Mentre ragionavo su come svolgere l'analisi filogenetica, la presenza delle date di realizzazione associate ad ogni immagine fece scattare una colossale deformazione professionale: e se applicassi i metodi filogenetici Bayesiani che includono il dato-tempo nelle analisi (oggetto della mia tesi di dottorato)?

E così ho fatto.

Ho stilato una lista di 10 caratteri morfologici che differenziano le varie silhouette (la lista può essere più ampia, ma mi pare che già così sia esaustiva della diversità nel campione):

[1] 'Mouth: open (0); closed (1).'

[2] 'Head orientation: ventral (0); antero/dorsal (1).'

[3] 'Neck: erect (0); projected anteriorly (1).'

[4] 'Right hand: ventral (0); at level (1) of mouth.'

[5] 'Left arm: pointing dorsally (0); pointing anteriorly (1).'

[6] 'Left knee: flexed (0); extended (1).'

[7] 'Left foot: extended (0); flexed (1).'

[8] 'Right leg: touch ground (0); raised (1).'

[9] 'Tail base: straight (0); flexed (1).'

[10] 'Tail tip position: level of head (0); below head (1).'

Ho codificato tutte le silhouette (inclusa quella di Knight 1914) per quest caratteri, ed ho caricato la matrice corrispondente, assieme ai dati cronologici di ciascuna silhouette in BEAST2, impostando come modello per l'albero il “Fossilized Birth-Death” model con “Sampled Ancestors”. Si tratta di un modello per la ricostruzione degli alberi che è in grado di determinare se uno o più taxa analizzati siano ancestori diretti di altri taxa inclusi nella analisi, e quindi non debbano essere analizzati come coppie di sister-taxa divergenti ma come punti di una singola linea evolutiva.

L'albero risultato dalla analisi è il seguente:

L'asse tempo è quello orizzontale. Le silhouette con il nome dentro un rettangolo sono antenati diretti delle silhouette successive.

L'analisi predice che Knight 1914 è l'antenato di tutte le altre silhouette. Pistorius 1958 non è antenato di alcuna silhouette successiva, e risulta sister-taxon dei restanti discendenti di Knight 1914, che formano un clade che battezzo Zallingeria, definito come “Zallinger 1960 e tutti i sui discendenti”. L'analisi predice che Pistorius 1958 e Zallingeria si sono separati memeticamente intorno al 1953. Inoltre, Zallinger 1960 genera direttamente Acheson 1962, il quale è l'antenato diretto di tutte le silhouette successive. Intorno al 1966, la linea memetica che porta a Branderberg 1969 si separa dalla linea che conduce agli Ornitholestes realizzati negli anni '70, i quali formano un clade chiamato Streetoidea, definito come “Street 1971 e tutti i suoi discendenti”. Ruth 1972 risulta il discendente diretto di Street 1971, ed è a sua volta l'antenato di tutte le silhouette successive. L'analisi predice che intorno al 1973 avviene una nuova divergenza memetica: una linea, detta Kunstleridae (definita come “Kunstler 1974 e tutti i suoi discendenti”), si separa da un'altra linea, detta Casellidae (definita come “Caselli 1975 e tutti i suoi discendenti”). All'interno dei Kunstleridae, Allen 1976 è l'antenato diretto di Zallinger 1977 (che non discende quindi direttamente da Zallinger 1960), mentre nei Casellidae, Hildebrandt 1976 è il discendente di Caselli 1975.

Interessante osservare che 2/3 delle silhouette analizzate si possono considerare come antenati di altre silhouette (ovvero come punti di una singola linea evolutiva), e che la storia paleoartistica di Ornitholestes nell'intervallo 1914-1977 si possa descrivere con una singola sequenza principale e solamente 3 eventi di divergenza “artistica” (la divergenza Pistorius-Zallengeria, la divergenza Branderberg-Streetoidea, e la divergenza Casellidae-Kunstleridae).

Quanto questo post è idiota e senza senso, e quanto potrebbe essere una interpretazione plausibile delle varie influenze che in 60 anni hanno plasmato (in modo alquanto conservativo) l'immagine di Ornitholestes?

Lascio a voi questa valutazione.

Il bizzarro Cruralispennia

Olotipo di Cruralispennia (da Wang et al. 2017)

Il primo theropode mesozoico istituito nel 2017 (senza contare i taxa battezzati in formato digitale o “in press” su articoli pubblicati già a fine 2016 ma aventi il 2017 nella loro data ufficiale di pubblicazione) è, tanto per cambiare, un enantiornithe. Wang et al. (2017) descrivono un interessante esemplare di aviale dalla Formazione Huajiying della Cina settentrionale, particolarmente interessante per essere quella più antica al mondo contenente aviali pigostiliani (con Eoconfuciusornis, Protopteryx, Eopengornis e Archaeornithura), ed istituiscono Cruralispennia multidonta. L’esemplare è articolato e quasi completo, con tanto di traccia del piumaggio. Il nome del genere fa riferimento alla peculiare tipologia di piumaggio a livello del tibiotarso, mentre la specie si riferisce alla presenza di 14 denti nel dentale, un numero relativamente alto per un enantiornithe. Cruralispennia mostra alcune sinapomorfie degli enantiornithi (come la superficie prossimale dell’omero concava e la presenza di due paia di processi distali nello sterno), ma manca di altri caratteri tipici di molti (ma non tutti) gli enantiornithi, come la marcata convessità del margine laterale del coracoide. Inoltre, il pigostilo di Cruralispennia è morfologicamente più simile a quello degli ornithuromorfi (che è relativamente corto e alto) rispetto all’allungato elemento tipico degli enantiornithi. Elementi significativi per la collocazione filogenetica, come la furcula o il terzo dito della mano, sono purtroppo assenti. Nonostante provenga dalla più antica formazione a pigostiliani al mondo, l’analisi di Wang et al. (2017) colloca Cruralispennia in posizione relativamente derivata in Enantiornithes. Anche Megamatrice colloca Cruralispennia relativamente derivato in Enantiornithes, potenzialmente in Gobipterygidae.

Qualora questo risultato sia confermato da analisi future, ciò implicherebbe che l’evoluzione di Enantiornithes (e di buona parte della base di Avialae) deve essere collocata ben prima dell’Hauteriviano (130 milioni di anni fa). Ad essere onesti, questo risultato non mi sorprende molto, dato che è perfettamente coerente con alcuni miei studi recenti: sia l’analisi Bayesiana incorporante il dato tempo per Avialae di Lee et al. (2014a) sia quella dell’intero Theropoda (Lee et al. 2014b) colloca la radiazioni basale di Avialae e l’origine dei principali rami di Enantiornithes tra la fine del Giurassico e la primissima base del Cretacico.

Bibliografia:

Lee M.S.Y., Cau, A., Naish, D., Dyke, G.J. 2014a. Morphological clocks in palaeontology, and a Mid-Cretaceous origin of crown Aves. Systematic Biology 63:442–449. doi: 10.1093/sysbio/syt110.

Lee M.S.Y., Cau A., Naish, D., Dyke G.J. 2014b. Sustained miniaturization and anatomical innovation in the dinosaurian ancestors of birds. Science 345:562–566.

Wang, M. et al. A bizarre Early Cretaceous enantiornithine bird with unique crural feathers and an ornithuromorph plough-shaped pygostyle. Nature Communications 8, 14141 doi: 10.1038/ncomms14141 (2017).